Храм Успения Божией Матери расположен в самом сердце Верховажья. Из упоминания в грамоте известно, что в 1595 году в Верховажье был деревянный храм, построенный во имя Пресвятой Богородицы. Первый камень в основание существующего каменного собора был заложен в 1755 году по благословению архиепископа Архангелогородского и Холмогорского Варсонофия. Строительство огромного храма шло с перерывами на протяжении более чем сорока лет: холодный храм возводился с 1755 года по 1765 год; тёплый – с 1773 года по 1785 год, в 1798 году строительство было завершено возведением четырех угловых глав и фронтонов, венчающих холодный храм. Мастера вели сложную кирпичную кладку сводов, арочных оконных и дверных проемов при помощи каркасов и шаблонов, осуществляли штукатурку и покраску стен, потолков. Вручную при помощи веревок и блоков, по строительным лесам на огромную высоту поднимали необходимый материал, устанавливали шпиль и купола с крестами.
В тридцатые годы ХХ века начались репрессии духовенства, разрушение церквей и гонения на церковь. Главным проявлением этого является разрушение самого большого украшения Верховажской земли – Успенского собора. В 1937 году начался погром собора. Вскоре собор был обезглавлен, всю церковную утварь разграбили, а в мае 1937 года приступили к разрушению…
Долгие годы собор использовали под клуб, кинотеатр и другие нужды. Здесь размещался спортзал СПТУ-53. Когда храм был переделан под клуб, то он неоднократно горел. Последний пожар случился в 1974 году. Он уничтожил росписи в двухэтажной части храма и уникальную роспись в куполе, а своды разрушил.
Ансамбль Верховажской Успенской площади являлся одним из лучших и гармоничных среди ансамблей площадей исторических северорусских уездных городов
В 1838 году здание церкви пострадало от пожара.
В 1900 году на строительном комитете было принято решение устроить в храме паровое отопление и провести ремонт храма. В 1902 году было сделано паровое отопление, с южной стороны от четверика была выстроена отдельно стоящая кирпичная дымовая труба. В 1905 году интерьер храма значительно изменен: были произведены работы по расширению арки, соединяющей храм с приделами, обновили иконостас, позолоту и живопись.
В 1930-е годы после закрытия храма была разобрана колокольня и завершения храма, пострадал интерьер. В 1937 году здание приспособили под Дом культуры.
В 1974 году здание сильном пострадало при пожаре: были повреждены участки сводов, погибли росписи.
В конце 1990-х годов над коньком трапезной была устроена небольшая деревянная звонница.
В 2007–2008 года на храме заменена кровля, наружные стены покрашены. В 2010 году восстановлены две главки теплого храма и кресты. Вблизи храма возведена отдельно стоящая деревянная колокольня.

Долгие годы собор использовали под клуб, кинотеатр и другие нужды. Здесь размещался спортзал СПТУ-53. Когда храм был переделан под клуб, то он неоднократно горел. Последний пожар случился в 1974 году. Он уничтожил росписи в двухэтажной части храма и уникальную роспись в куполе, а своды разрушил.
Возрождение собора началось в 1990 году, после обращения групп прихожан, и по благословению архиепископа Вологодского и Великоустюжского Михаила. В храме вновь стали проводиться службы. Первая служба прошла в 1991 году в неблагоустроенном помещении. Над храмом возвышается небольшая колокольня, звучит благовест. Скромный интерьер храма восполняют чтимые святыни.
